１外來植物入侵的土壤微生物生態學機制

１．１菌根共生對外來植物入侵的促進作用

菌根共生體在強化植物個體對環境的適應性、提高植物營養水平以及塑造植物種群和群落結構與動態等方面均起著重要的調節作用．在菌根菌與植物相互作用過程中，一方面植物可以向菌根菌提供更多的碳水化合物，另一方面菌根菌可以為植物提供氮和磷等營養，提高植物對環境中水的利用效率，增強植物對一些病原微生物侵染的抗性．因此，外來植物若能與入侵地的菌根菌形成共生體，將大大提升其入侵潛力．目前的研究表明，菌根共生可能是促進外來植物成功入侵的一個重要原因．如ＮＩ－ＪＪＥＲ等在研究烏桕（Ｓａｐｉｕｍｓｅｂｉｆｅｒｕｍ）成功入侵的機理時發現，與土著植物相比，其根系中的叢枝菌根真菌（Ａｒｂｕｓｃｕｌａｒｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｆｕｎｇｉ，ＡＭＦ）是提高烏桕生長率、促進其進一步入侵溫帶濕地系統的重要原因．ＨＡＲＮＥＲ等研究了ＡＭＦ在斑點矢車菊（Ｃｅｎ－ｔａｕｒｅａｓｔｏｅｂｅ）入侵過程中的重要性，結果發現ＡＭＦ極大地促進了斑點矢車菊對氮的吸收，從而有利于其在河漫灘地的泛濫生長．目前，ＡＭＦ在外來植物入侵中的作用已被大量試驗證實．如楊如意等認為菌根真菌在加拿大一枝黃花（Ｓｏｌｉｄａｇｏｃａｎａｄｅｎｓｉｓ）入侵過程中起著關鍵作用．ＭＡＲＬＥＲ等對入侵美國西北部草地的斑點矢車菊的研究揭示：外來植物如能與ＡＭＦ形成共生體大大提高了其入侵潛力．ＦＵＭＡＮＡＬ等在研究從北美傳入法國的豚草（Ａｍｂｒｏｓｉａａｒｔｅｍｉｓｉｉｆｏｌｉａ）時發現，接種其根系中的ＡＭＦ顯著增加了豚草的株高、基莖、葉片數、根生物量干重、地上生物量干重以及總生物量干重，從而進一步促進其入侵．為了說明菌根共生如何促進外來植物入侵的機理問題，ＣＡＲ－ＥＹ等采用同位素標記的方法研究了菌根共生對斑點矢車菊與本土植物愛達荷狐茅（Ｆｅｓｔｕｃａｉｄａｈｏｅｎ－ｓｉｓ）的營養競爭關系，結果表明，菌根菌通過地下菌絲網絡將碳水化合物由本土植物愛達荷狐茅向斑點矢車菊進行轉運，進而抑制了愛達荷狐茅的生長，促進了斑點矢車菊的入侵，但此機制是否適合于其他入侵植物尚不清楚．此外，有研究發現，本地植物與菌根菌之間存在碳素競爭，從而抑制了本地植物的生長．那么菌根菌是否對入侵植物也具有負反饋作用還需要大量的實驗證明．總體而言，目前關于入侵植物與菌根菌相互關系的研究大多采用溫室盆栽試驗，所以仍需大量的野外證據來支持．

１．２固氮微生物共生對外來植物入侵的促進作用

土壤氮是決定生態系統穩定性的最重要因素之一．研究表明，外來固氮植物通過與土壤中的固氮微生物共生，顯著提高了入侵地土壤氮的含量與可獲得性，進而提高了入侵種類的豐富度．火樹（Ｍｙｒｉｃａｆａｙａ）是生長于大西洋加那利群島上的一種能共生固氮的木本植物，該植物侵入夏威夷后，與土壤放線菌Ｆｒａｎｋｉａ共生，其每年所固定的氮是本地植物固氮量的４倍，為其進一步入侵創造了有利的土壤條件．ＸＵ等在研究入侵中國西南部的外來植物紫莖澤蘭（Ａｇｅｒａｔｉｎａａｄｅｎｏｐｈｏｒａ）的根際土壤特性和固氮細菌群落時發現，重度入侵地土壤的土壤肥力、固氮細菌數量和種類多樣性顯著高于輕度入侵和非入侵地．牛紅榜等的研究結果亦顯示外來植物紫莖澤蘭重度入侵區土壤中氮元素的含量和土壤中自生固氮菌的數量都顯著高于輕度入侵區和未入侵區．ＹＥＬＥＮＩＫ等比較了黃羽扇豆（Ｌｕｐｉｎｕｓｌｕｔｅｕｓ）和金環相思樹（Ａｃａｃｉａｓａｌｉｇｎａ）２種外來共生固氮植物與入侵地土壤氮循環之間的關系，結果表明：２種外來植物均顯著提高了土壤中植物的可獲得性氮含量，進而有利于其進一步入侵．然而固氮植物入侵對土壤氮可獲得性的影響不僅取決于其本身的生物學特性，還與被入侵生態系統的生境特征等因素有關．如入侵南非的豆科金合歡屬植物金環相思樹和海岸金合歡（Ａｃａｃｉａｃｙｃｌｏｐｓ），在養分充足的土壤中氮礦化速率加快，而在貧瘠土壤中卻沒有．此外，外來固氮植物與入侵地土壤根瘤菌共生要比與本土根瘤菌共生更有利于其生長．如ＰＡＲＫＥＲ等對由美國入侵到北澳大利亞的含羞草（Ｍｉｍｏｓａｐｉｇｒａ）的根瘤菌進行分類鑒定，結果發現，入侵的含羞草中一些根瘤菌品系完全不同于生長于美國本土的含羞草根瘤菌品系，且這些澳大利亞根瘤菌品系對含羞草的入侵具有明顯的促進作用．綜上，固氮微生物能提高入侵地土壤中氮的含量與可獲得性，創造出有利于外來入侵植物生長的土壤微環境，促進外來植物成功入侵．

１．３土壤病原微生物的釋放有利于外來植物入侵

盡管“天敵逃避假說”遭遇了一些研究的挑戰，認為入侵植物逃避天敵不一定會提高入侵植物對群落的破壞作用，因而“天敵逃避假說”可能不是外來植物成功入侵的重要機制．然而，該假說目前仍然是最能解釋外來植物成功入侵的重要機制之一．該假說認為外來植物的成功入侵是因為其在入侵地成功逃避了本土的天敵（主要指食草性動物），從而充分發揮了其潛在的競爭優勢．最近的研究進一步認為外來入侵植物逃避的天敵還包括原產地的土壤病原菌、寄生蟲、食根性原生動物等微生物．ＫＬＩＲＯＮＯＭＯＳ通過接種病原體進入滅菌與未滅菌的土壤來研究入侵植物和本土植物的生長與病原體侵染的關系，結果表明，土壤病原微生物對本土植物具有負反饋作用．ＣＡＬＬＡＷＡＹ等研究了入侵植物斑點矢車菊在本土與入侵地土壤上的生長與土壤微生物群落總體作用之間的關系，發現在未滅菌的本土土壤上栽培斑點矢車菊，其生長速度明顯低于滅菌的本土土壤，而斑點矢車菊栽培在入侵的未滅菌的北美土壤上，其生長速度明顯地高于滅菌的土壤．由此推測：本土土壤病原微生物的侵染對斑點矢車菊的生長具有負反饋作用，而在入侵地由于缺乏相應的土壤病原微生物，斑點矢車菊的入侵更容易．ＶＡＮＤＥＲＰＵＴＴＥＮ等在研究入侵博茨瓦納共和國稀樹干草原的印度蒺藜草（Ｃｅｎｃｈｒｕｓｂｉｆｌｏｒｕｓ）時指出，逃避本土土壤病原微生物也許是其成功入侵的原因．“天敵逃避假說”是基于扎實的生態學理論提出的，但該假說也有自身的局限性．ＢＥＣＫＳＴＥＡＤ等在研究入侵美國加州的歐洲海濱草（Ａｍｍｏｐｈｉｌａａｒｅ－ｎａｒｉａ）時發現，入侵地與原產地的土壤微生物對歐洲海濱草的生長均表現為負反饋作用．也有研究表明，入侵植物在入侵地可以通過富集對本地植物有害的土壤病原菌來影響本地植物的生長，從而成功入侵．如ＭＡＮＧＬＡ等［５２］發現入侵印度的飛機草（Ｃｈｒｏｍｏ－ｌａｅｎａｏｄｏｒａｔａ）可以富集入侵地土壤生態系統中的土傳致病真菌－半裸鐮刀菌（Ｆｕｓａｒｉｕｍｓｅｍｉｔｅｃｔｕｍ），抑制本地植物生長，促進其成功入侵．

１．４土壤微生物群落總體結構的改變促進外來植物進一步入侵

在土壤總群落結構與功能水平上，土壤微生物群落組成與地上植物群落組成密切相關．外來植物入侵常常導致本土植物群落組成劇烈改變，進而引起根系分泌物和凋落物的化學組成發生變化，最終使土壤微生物群落結構發生相應的演替，且改變后的土壤微生物群落有利于外來植物的進一步入侵．目前，關于土壤微生物群落與入侵植物相互作用的研究主要集中于以下２個方面：

（１）外來植物入侵與土壤微生物群落具體組成的關系．ＳＩ等在研究南美蟛蜞菊（Ｗｅｄｅｌｉａｔｒｉｌｏｂａｔａ）入侵程度與其根際土壤微生物群落結構的關系時，發現輕度和重度入侵顯著增加了南美蟛蜞菊根際土壤真菌群落的豐富度，而對細菌群落未造成明顯影響．此外，南美蟛蜞菊的入侵也對參與土壤氮循環的微生物群落結構產生了明顯影響．ＫＯＵＲＴＥＶ等研究了日本小檗（Ｂｅｒ－ｂｅｒｉｓｔｈｕｎｂｅｒｇｉｉ）和柔枝莠竹（Ｍｉｃｒｏｓｔｅｇｉｕｍｖｉｍｉｎｅｕｍ）的入侵對土壤微生物群落結構的影響，結果表明２種植物的入侵顯著改變了土壤微生物的群落結構，尤其是代表細菌與菌根菌的脂肪酸含量均隨著入侵的深入顯著提高．ＢＡＴＴＥＮ等研究了外來植物黃矢車菊（Ｃｅｎｔａｕｒｅａｓｏｌｓｔｉｔｉａｌｉｓ）和鉤刺山羊草（Ａｅｇｉｌｏｐｓｔｒｉ－ｕｎｃｉａｌｉｓ）與土壤微生物群落結構的關系，發現植物入侵顯著提高了土壤硫還原細菌、硫氧化細菌等的脂肪酸含量．此外，我國學者對紫莖澤蘭和薇甘菊（Ｍｉｋａ－ｎｉａｍｉｃｒａｎｔｈａ）的研究也得到了類似的結論．

（２）外來植物入侵與土壤微生物群落多樣性的關系．外來植物之所以能成功入侵是因為其能夠促進根際土壤微生物群落結構的演替，進而創造出有利于自身生長的土壤微環境，從而加快了入侵進程．ＤＵＤＡ等和ＬＩ等的研究表明，鹽生草（Ｈａｌｏｇｅｔｏｎｇｌｏｍｅｒａｔｕｓ）和薇甘菊入侵均顯著提高了土壤微生物群落的功能多樣性．針對土壤微生物群落結構多樣性，祖元剛等研究了喜樹（Ｃａｍｐｔｏｔｈｅｃａａｃｕ－ｍｉｎａｔａ）替代紫莖澤蘭過程中根際微生物的群落特征，結果表明，紫莖澤蘭的入侵顯著提高了土壤真核微生物群落的多樣性，對細菌多樣性沒有明顯的影響．這些研究結果的差異一方面可能與采用的研究方法有關，另一方面也可能與研究的入侵植物種類有關．

１．５土壤微生物群落功能改變對外來植物進一步入侵的作用差異

土壤微生物群落的功能主要表現在對有機物的礦化作用和無機物的轉化，并由此影響著土壤營養的可獲得性，而土壤營養的可獲得性又直接影響著植物的個體生長和種群或群落動態．現有研究表明，外來植物有選擇地改變土壤微生物群落的某種功能可能是其成功入侵的重要機制之一．如ＢＡＪＰＡＩ等證實：與非入侵地土壤相比，紫莖澤蘭入侵地土壤具有較高的微生物活性和速效氮含量，對紫莖澤蘭生物量積累具有積極的作用．ＬＯＲＥＮＺＯ等發現，銀荊（Ａｃａｃｉａｄｅａｌｂａｔａ）的入侵使土壤碳、氮和可交換磷含量持續增加，從而為銀荊的進一步入侵創造了有利的土壤營養條件．ＳＵＮ等發現，紫莖澤蘭的重度入侵顯著增加了土壤總磷和硝態氮含量．ＥＨＲＥＮＦＥＬＤ等分別研究了入侵植物日本小檗和柔枝莠竹對土壤微生物群落功能的影響，結果表明，伴隨著植物入侵，土壤總氮的礦化作用和硝化作用均顯著提高，從而為植物的進一步入侵創造了有利的營養條件．不同入侵植物對土壤微生物功能的影響不盡相同，如ＥＶＡＮＳ等研究了旱雀麥（Ｂｒｏｍｕｓｔｅｃｔｏｒｕｍ）入侵對草地氮素營養動態的影響，結果表明，旱雀麥通過提高氮素在植物體中的滯留量而降低了土壤氮的可獲得性，從而降低了土壤總氮的礦化速率．ＤＲＥＮＯＶＳＫＹ等研究了鉤刺山羊草入侵與土壤營養循環之間的關系，結果表明，植物入侵顯著降低了入侵土壤中碳與氮的循環．這些研究結果的差異一方面可能與研究的入侵植物種類有關，另一方面也可能與入侵生境有關．因此，今后要擴大外來植物種的研究范圍，探索不同物種入侵與土壤微生物群落的功能關系，為揭示入侵機理提供更多的證據．

２植物入侵的內生菌生態學機制

植物內生菌（ｅｎｄｏｐｈｙｔｅ）泛指那些在其生活史中的某一段時期寄居在植物體內，對植物組織沒有引起明顯病害癥狀的微生物，包括那些對宿主暫時沒有傷害的潛伏性病原菌、菌根菌以及營表面生的腐生微生物．植物內生菌可增強宿主的抗逆性、抗病性、抗蟲性、提高植物的生產力，以及對其他植物的排斥性等，但大多數研究都是針對本土植物進行的．近年來，研究者開始從內生菌的角度研究外來植物成功入侵的相關機理．有研究證明，內生菌能夠增強入侵植物的入侵性，如ＳＨＩＰＵＮＯＶ等發現，入侵北美草原的斑點矢車菊體內定居了多種內生真菌，并且部分內生真菌直接提高了斑點矢車菊在入侵地的競爭力，進而增強其入侵性．ＡＳＣＨＥＨＯＵＧ等研究了內生真菌對入侵植物斑點矢車菊化感作用的影響，發現感染內生真菌的斑點矢車菊對本土植物（Ｋｏｅｌｅｒｉａｍａｃｒａｎｔｈａ）的化感強度很高，感染數是沒感染數的２倍多，從而進一步提高了斑點矢車菊的競爭能力．此外，假高粱（Ｓｏｒｇｈｕｍｈａｌｅｐｅｎｓｅ）體內定居多種內生固氮細菌，這些內生固氮細菌的存在進一步提高了土壤中堿金屬（Ｃａ２＋、Ｍｇ２＋、Ｋ＋、Ｎａ＋）、微量元素（Ｚｎ２＋、Ｆｅ３＋、Ｃｕ＋、Ｍｎ２＋）以及可被利用的氮、磷元素的濃度，從而提高了假高粱的入侵能力．此外，人們還發現，內生菌的存在可以通過改變入侵植物的根際微生物群落結構來修飾其入侵性．如ＲＵＤＧＥＲＳ等發現內生真菌（Ｎｅｏｔｙｐｈｏｄｉｕｍｃｏｅｎｏｐｈｉａｌｕｍ）的存在提高了外來植物高羊茅（Ｌｏｌｉｕｍａｒｕｎｄｉｎａｃｅｕｍ）根際微生物群落的多樣性，從而進一步促進其入侵．然而，人們也發現了一些相反的結果．如ＮＥＷ－ＣＯＭＢＥ等發現斑點矢車菊體內的部分內生菌是病原菌，這些病原菌的存在抑制了斑點矢車菊種子的發芽、生長，并延緩其開花．不難看出，植物內生菌在外來植物入侵過程中可能起至關重要的作用，尤其是對入侵植物的促進作用．因此對入侵植物與其內生菌之間的相互作用開展深入研究可能會發現新的規律，為控制入侵植物提供新的解決途徑．

３入侵植物的微生物學機制研究面臨的問題

國內外關于外來植物入侵的微生物學機制研究也發揮了重要作用，但仍然存在一些問題：

（１）由于入侵植物的種類不同，與土壤微生物群落相互作用的過程與機理亦不盡相同，爭議仍然存在，目前很難提煉出具有普遍意義的結論；

（２）在外來植物入侵的過程中，入侵植物與入侵地土壤微生物間必然存在一定的營養競爭關系，這種競爭關系在外來植物入侵過程中究竟發揮了怎樣的作用，至今尚不明確；

（３）對入侵植物的生物防治研究主要集中于食草性動物，將土壤病原微生物用于入侵植物防治的成功案例尚少有報道．盡管我們可能面臨生態安全的挑戰，但通過對土壤病原微生物的篩選、優化，仍可能獲得生態安全系數較高的菌種，因而筆者認為該方向應當成為目前亟須探索的課題．當前，雖然入侵植物與土壤微生物之間的關系已經引起了我國生態學者的重視，但與國外相比，有關內生菌與入侵植物相互作用的研究資料仍較少，要趕上該領域的研究步伐，我國入侵生態學研究的路還很長。

作者：管銘 潘小翠 張崇邦 王江 單位：臺州學院